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TECNOCIENCIA CHIHUAHUA, Vol. XIV (3) e 625 (2020)
https://vocero.uach.mx/index.php/tecnociencia
ISSN-e: 2683-3360
Artículo Científico
Razones de verosimilitud positiva y negativa de dos
índices antropométricos en el diagnóstico de las
situaciones nutricionales sobrepeso y obesidad
Positive and negative likelihood ratios of two anthropometric indices
in the diagnosis of nutritional situations overweight and obesity
*Correspondencia: Correo Electrónico Jose.franco@uimqroo.edu.mx (José FrancoMonsreal)
DOI: https://doi.org/10.54167/tch.v14i3.625
Recibido: 20 de agosto, 2020; Aceptado: 17 de febrero, 2021
Publicado por la Universidad Autónoma de Chihuahua, a través de la Dirección de Investigación y Posgrado.
Resumen
Objetivo. Determinar si dos índices antropométricos tienen o no eficiencia pronóstica suficiente o
eficiencia pronóstica moderada combinando en una sola expresión la sensibilidad y la especificidad
mediante las razones de verosimilitud positiva y negativa. Material y métodos. Enfoque
epistemológico cuantitativo. Estudio epidemiológico observacional descriptivo sin direccionalidad y
con temporalidad prospectiva. Se estudiaron 300 pacientes adultos de ambos géneros que acudieron
al Hospital Integral "José María Morelos". Como prueba de referencia, estándar de oro o Gold Standard
fue utilizada la Ecuación de la Metropolitan Life Insurance Company. Resultados. Los resultados
para las razones de verosimilitud positiva correspondieron a 13.41 y 1.63 para los índices
antropométricos Índice Cintura/Estatura (ICE) y Circunferencia Abdominal (CA), respectivamente.
Los resultados para las razones de verosimilitud negativa correspondieron, respectivamente, a 0.07
y 0.38 para los índices antropométricos ICE y CA. Conclusiones. Se concluye que el mejor índice
antropométrico para el diagnóstico de las situaciones nutricionales patológicas sobrepeso y obesidad
corresponde al ICE, ya que los resultados de las razones de verosimilitud positiva y negativa reportan
eficiencias pronósticas suficientes. Por otro lado, los resultados de las razones de verosimilitud
positiva y negativa reportan, respectivamente, eficiencia pronóstica insignificante y eficiencia
pronóstica escasa para la CA.
Palabras clave: Razones de verosimilitud, Índice Cintura/Estatura, Índice Circunferencia
Abdominal, Sobrepeso, Obesidad.
Abstract
Objective. To determine whether two anthropometric indices have sufficient prognostic efficiency
or moderate prognostic efficiency by combining sensitivity and specificity using positive and
José FrancoMonsreal1*, Julissa Arisai MeléndezBalam1, Lidia Esther del Socorro Serralta
Peraza1 y José Ricardo HernándezGómez1
1Universidad Intercultural Maya de Quintana Roo. Carretera MunaFelipe Carrillo Puerto S/N, km 137. CP.
77870. La Presumida, José María Morelos, Quintana Roo, México
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negative likelihood ratios in a single expression. Material and methods. Quantitative epistemological
approach. Descriptive observational epidemiological study without directionality and with
prospective temporality. Three hundred adult patients of both genders who attended the Hospital
Integral "Jose Maria Morelos" were studied. As a reference test or Gold Standard was used the
Equation of the Metropolitan Life Insurance Company. Results. The results for the positive likelihood
ratios corresponded to 13.41 and 1.63 for the anthropometric indices, Waist / Height Index (WHI) and
Abdominal Circumference (AC), respectively. The results for the negative likelihood ratios
corresponded, respectively, to 0.07 and 0.38 for the WHI and AC anthropometric indices.
Conclusions. It is concluded that the best anthropometric index for the diagnosis of pathological
nutritional situations overweight and obesity corresponds to the WHI, since the results of the positive
and negative likelihood ratios report sufficient prognostic efficiencies. On the other hand, the results
of the positive and negative likelihood ratios report, respectively, negligible prognostic efficiency and
poor prognostic efficiency for AC.
Keywords: Likelihood ratios, Waist/Height Index, Abdominal Circumference Index, Overweight,
Obesity
1. Introducción
La incidencia de la obesidad a escala mundial se ha convertido en un grave y creciente problema
de salud pública que alcanza, en algunos países, proporciones alarmantes y hasta el momento
ninguna de las estrategias desarrolladas para combatirla se ha demostrado resolutiva, por lo que es
urgente abordar el problema con nuevos enfoques. Actualmente, en el estudio de la cronobiología se
ha demostrado que nuestra fisiología se adapta continuamente a los cambios cíclicos del ambiente,
sean estos diarios o estacionales, debido a la presencia de un reloj biológico en nuestro hipotálamo
que regula la expresión y actividad de enzimas y hormonas implicadas en la regulación del
metabolismo, así como de todas las funciones homeostáticas. Se ha observado que este reloj puede
alterarse debido al estilo de vida moderno que implica una baja actividad física durante el día e
ingesta abundante de comida durante la noche, entre otros factores, que promueven todos ellos el
síndrome metabólico y la obesidad. Por tanto, el objetivo de este estudio fue resumir los hallazgos
recientes que demuestran el efecto de la alteración circadiana sobre el metabolismo y cómo ésta puede
participar en el desarrollo de enfermedades metabólicas (Saderi et al., 2013).
Las situaciones nutricionales patológicas sobrepeso y obesidad se definen como una acumulación
anormal o excesiva de grasa que puede ser perjudicial para la salud. Una forma simple de medir la
obesidad es el índice de masa corporal (IMC), esto es el peso de una persona en kg dividido entre el
cuadrado de la estatura en m. Una persona con un IMC 25.00 kg/m² es considerada con sobrepeso
y con un IMC 30.00 kg/m² es considerada obesa. El sobrepeso y la obesidad son factores de riesgo
para numerosas enfermedades crónicas entre las que se incluyen la diabetes mellitus tipo 2, las
enfermedades cardiovasculares y el cáncer. Según la Organización Mundial de la Salud (OMS, 2016),
alguna vez considerados problemas de países con ingresos altos, el sobrepeso y la obesidad están en
aumento en los países con ingresos bajos y medios, especialmente en las áreas urbanas.
A continuación, se presentan algunas estimaciones recientes de la OMS a nivel mundial: 1. En 2016,
más de 1,900 millones de adultos de 18 y más años tenían sobrepeso, de los cuales más de 650 millones
eran obesos; 2. En 2016, el 39.5% de los adultos de 18 y más años (39% de los hombres y 40% de las
mujeres) tenían sobrepeso; y 3. En general, en 2016, alrededor del 13% de la población adulta mundial
(11% de los hombres y 15% de las mujeres) eran obesos. Entre 1975 y 2016, la prevalencia mundial de
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la obesidad se ha casi triplicado. En África, el grupo de 04 años con sobrepeso ha aumentado cerca
de un 50% desde el año 2000. En ese mismo año, cerca de la mitad de los niños de 04 años con
sobrepeso u obesidad vivían en Asia. En 2016, había s de 340 millones de niños y adolescentes con
sobrepeso u obesidad. La prevalencia del sobrepeso y la obesidad en niños y adolescentes ha
aumentado de forma espectacular, del 4% en 1975 a más del 18% en 2016. Este aumento ha sido
similar en ambos géneros: 18% de niñas y 19% de niños con sobrepeso. Mientras que en 1975 había
menos de 1% de niños y adolescentes con obesidad, en 2016 eran 124 millones (un 6% de las niñas y
un 8% de los niños). A nivel mundial, el sobrepeso (25.00 kg/m² IMC 29.99 kg/m²) y la obesidad
(≥ 30.00 kg/m²) están vinculados con un mayor número de defunciones que la insuficiencia ponderal
(≤ 18.49 kg/m²). En general, hay más personas obesas que con peso inferior al normal. Ello ocurre en
todas las regiones, excepto en partes de África subsahariana y Asia (OMS, 2016).
La obesidad es un problema de salud blica mundial en el cual aproximadamente 1,700 millones
de adultos padecen sobrepeso y 312 millones, obesidad. Uno de los estudios diseñado para describir
la magnitud y la distribución de los factores de riesgo asociados a la enfermedad cardiovascular y la
obesidad es el Proyecto Multinacional para la Vigilancia de Tendencias y Factores Determinantes de
las Enfermedades Cardiovasculares (MONICA) desarrollado en 48 ciudades. En este proyecto se
encontró que la mayoría de las ciudades incluidas tenían una prevalencia de sobrepeso y obesidad
superior al 50%, y en algunos países como los Estados Unidos de América, Egipto y Rusia, la obesidad
se presentó hasta en el 30% de la población. Aunque para el continente americano no se tienen datos
disponibles, para todos los países se sabe que la magnitud del problema es similar en Canadá, los
Estados Unidos de América y México, mientras que países como Brasil tienen una prevalencia de
obesidad de tan solo 8.3% (WHO MONICA, 1989).
La OMS y la Organización Panamericana de la Salud (OPS), así como diversos gobiernos, han
reconocido la necesidad de considerar el problema de la obesidad como prioritario. De hecho, la OMS
en las últimas dos décadas ha trabajado intensamente en su prevención y control publicando dos
informes técnicos en los años 1990 y 2000 (WHO, 1990; WHO, 2000).
La Secretaría de Salud, el Instituto Nacional de Salud Pública (INSP) y el Instituto Nacional de
Estadística y Geografía (INEGI) llevaron a cabo el levantamiento de la Encuesta Nacional de Salud y
Nutrición (ENSANUT) 2018 con el objeto de conocer el estado de salud y las condiciones
nutricionales de la población en México. En 2018, el 44.5% de los hogares en México se identificaron
con seguridad alimentaria. En contraparte, el 22.6% presentó inseguridad alimentaria moderada y
severa y el 32.9% restante inseguridad leve. A nivel nacional, en 2018, el porcentaje de adultos de 20
y más años con sobrepeso y obesidad es de 75.2% (39.1% sobrepeso y 36.1% obesidad), porcentaje
que en 2012 fue de 71.3 por ciento (INEGI 2018; INSP 2018).
Desde un enfoque epidemiológico, la obesidad puede considerarse como un factor de riesgo para el
desarrollo de algunas enfermedades, o bien, como una enfermedad por misma. Básicamente, los
factores de riesgo para el desarrollo de la obesidad son los genéticos, los fisiológicos y los ambientales
incluyendo los estilos de vida nosaludable. Los estilos de vida nosaludable constituyen los que más
influencia tienen como factores de riesgo para el desarrollo o no de la obesidad (Tapia and Kuri,
1999).
No existe un método de estimación de la composición corporal que tenga suficiente precisión
estadística para considerarse método de referencia contra el que validar otros métodos. Por este
motivo conviven distintos métodos que presentan diversas ventajas y desventajas seleccionando el
investigador el que mejor se adapte a sus necesidades. Las ecuaciones más utilizadas para la
estimación del peso corporal ideal (PCI) son la de Broca, la de Devine, la de Hamwi, la de Lemmens,
la de Lorentz, la de Miller, la de la Metropolitan Life Insurance Company, la de Perroult y la de
Robinson (Mataix, 2009).
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Es importante enfatizar que las propiedades de una prueba diagnóstica que nos permiten cuantificar
la magnitud y el sentido del cambio de la probabilidad previa o prevalencia a las probabilidades
posteriores son las razones de verosimilitud positiva y negativa. En la práctica, si se conoce o si se
puede determinar la probabilidad previa o prevalencia de una determinada enfermedad o evento de
interés y se conocen las razones de verosimilitud positiva y negativa de la prueba diagnóstica se
puede utilizar el "Nomograma de Fagan" para determinar las probabilidades posteriores. En el
Nomograma de Fagan la columna izquierda representa la probabilidad previa o prevalencia, la
columna del centro representa las razones de verosimilitud positiva y negativa y la columna de la
derecha representa las probabilidades posteriores. Trazando una línea recta, con una regla, se unen
los dos primeros valores y puede determinarse así las probabilidades posteriores. En el Nomograma
de Fagan los cambios más significativos en la probabilidad de enfermedad o evento de interés
ocurren con pruebas diagnósticas que tienen valores de razón de verosimilitud positiva > 10.00 o
valores de verosimilitud negativa < 0.10 los cuales usualmente son muy útiles para confirmar o
descartar la determinada enfermedad o evento de interés.
El Nomograma de Fagan es una herramienta útil para calcular las probabilidades posteriores una vez
que se conoce la probabilidad previa o prevalencia y las razones de verosimilitud positiva y negativa.
La probabilidad previa suele ser conocida y no es más que la prevalencia de la enfermedad que se
quiere diagnosticar en el grupo del cual procede el paciente. La razón de verosimilitud se calcula
como el cociente de Sensibilidad / (1 Especificidad). Puede así obtenerse la probabilidad posterior
que será la que determine la necesidad de más pruebas diagnósticas o el inicio del tratamiento en
caso de resultados positivos, o nos permite descartar razonablemente la enfermedad en caso de
resultados negativos de la prueba (AznarOrovala et al., 2013).
En el presente estudio se utilizó como prueba de referencia, estándar de oro o Gold Standard la
Ecuación de la Metropolitan Life Insurance Company (Compañía Metropolitana de Seguros de Vida)
la cual proporciona el PCI para ambos géneros: PCI= 50 [0.75 x (Estatura (cm) 150)] (Metropolitan
Life Insurance Company, 1983). En este estudio se establecieron las siguientes hipótesis:
Hipótesis nula (H0). No hay evidencia estadísticamente significativa al nivel de significación o nivel
de significancia (α) del 5% para concluir que la sensibilidad, la especificidad y la seguridad del ICE
sean diferentes de la sensibilidad, la especificidad y la seguridad de la CA: P(α= 0.0500; gl= 1)
3.8416; p 0.0500.
Hipótesis alterna (H1). Hay evidencia estadísticamente significativa al nivel de significacn o nivel
de significancia (α) del 5% para concluir que la sensibilidad, la especificidad y la seguridad del ICE
son diferentes de la sensibilidad, la especificidad y la seguridad de la CA: P(α= 0.0500; gl= 1) 3.8416;
p 0.0500.
Hipótesis nula (H0). Las razones de verosimilitud positiva y negativa de los índices antropométricos
ICE y CA son iguales.
Hipótesis alterna (H1). Las razones de verosimilitud positiva y negativa de los índices
antropométricos ICE y CA son diferentes.
Por tanto, el objetivo del presente estudio fue determinar si cada uno de los índices antropométricos
ICE y CA tiene o no eficiencia pronóstica suficiente o, al menos, eficiencia pronóstica moderada
combinando la sensibilidad y la especificidad en una sola expresión mediante las razones de
verosimilitud positiva y negativa.
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2. Materiales y Métodos
Enfoque epistemológico
Enfoque cuantitativo, enfoque probabilístico o enfoque positivista (HernándezSampieri et al. 2006).
Diseño de estudio
Estudio epidemiológico observacional descriptivo de corte transversal sin direccionalidad y con
temporalidad prospectiva (HernándezÁvila, 2007).
Universo de estudio
El estudio se realizó en 300 pacientes [119 (39.67%) del nero masculino y 181 (60.33%) del género
femenino] de 1864 años que acudieron para atencn médica (no atención médica de control) al
Hospital Integral "José María Morelos" del municipio maya de José María Morelos, Quintana Roo,
México, en el período comprendido de agosto 1 de 2017 a julio 31 de 2018.
Definiciones operacionales de las variables
Peso ideal. Se define como el peso corporal que confiere la mayor esperanza de vida a una persona
(Mataix, 2009).
Prueba diagnóstica. Cualquier procedimiento que pretende establecer en un paciente la presencia de
cierta situación, supuestamente patológica, no susceptible de ser observada directamente con alguno
de los cinco sentidos (Ruiz and Morrillo, 2004).
Prueba de referencia, estándar de oro o Gold Standard. Constituye la mejor alternativa diagnóstica
existente para estudiar una enfermedad o evento de interés en términos de sensibilidad, de
especificidad, de seguridad y de valores predictivos positivo y negativo (Manterola, 2009). Ecuacn
de la Metropolitan Life Insurance Company= 50 [0.75 x (Estatura (cm) 150)] (Metropolitan Life
Insurance Company, 1983).
Razón de verosimilitud (RV). Se define como la razón entre la probabilidad de tener determinado
resultado del test en la población con la condición versus la probabilidad de tener el mismo resultado
en la población sin la condición. Es decir, la proporción de test positivos en los individuos con la
condición en estudio dividido entre la proporción de test positivos en los individuos sin la condición
en estudio. Indica, en términos sencillos, la magnitud y el sentido del cambio de la probabilidad
previa o prevalencia a probabilidad posterior según sea el resultado del test diagnóstico (Jaeschke et
al., 2002; Deeks and Altman, 2004).
La RV constituye un procedimiento valioso para evaluar una prueba diagnóstica. También
denominada likelihood ratio (LR) o índice de eficiencia pronóstica (IEP) combina la sensibilidad y la
especificidad en una sola expresión. Cada prueba diagnóstica se encuentra caracterizada por dos
razones de verosimilitud: 1. La razón de verosimilitud positiva (RV+); y 2. La razón de verosimilitud
negativa (RV) (Donis, 2012).
RV+. Es el cociente obtenido entre los verdaderos positivos (Sensibilidad) y los falsos positivos (1
Especificidad). Se expresa siempre como proporción (hasta décimas, o bien, hasta centésimas). La
RV+ responde a la siguiente fórmula: Sensibilidad / (1 Especificidad) (Ruiz and Morrillo, 2004). Una
RV+ > 1 indica que existe una elevada probabilidad de que el paciente tenga la enfermedad y mientras
más elevado sea el valor obtenido mayor será la probabilidad de tener la enfermedad (Grimes and
Schulz, 2005).
RV. Es el cociente obtenido entre los falsos negativos (1 Sensibilidad) y los verdaderos negativos
(Especificidad). Una RV < 1 disminuye la probabilidad de que el paciente tenga la enfermedad o
evento de interés (Gordis, 2004).
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Nomograma de Fagan. Una forma más práctica de traducir la razón de verosimilitud de un test en
un cambio objetivo de la probabilidad previa o prevalencia a probabilidades posteriores de un
paciente determinado es utilizando el Nomograma de Fagan (Fagan, 1975). Si se ha estimado la
probabilidad previa o prevalencia en determinado paciente y se conocen las razones de verosimilitud
positiva y negativa del test diagnóstico basta con unir, con una regla, los puntos correspondientes de
las tres columnas del Nomograma. La columna izquierda del Nomograma representa la probabilidad
previa o prevalencia, la columna del centro las razones de verosimilitud positiva y negativa y la de
la derecha las probabilidades posteriores (Jaeschke et al., 2002; Deeks and Altman, 2004).
Índice Cintura/Estatura (ICE). Es definido como el cociente entre la circunferencia de la cintura y la
estatura, ambas medidas en las mismas unidades. El ICE es una medida de la distribución de la grasa
corporal. Valores más altos del ICE indican mayor riesgo de obesidad relacionado con enfermedades
cardiovasculares correlacionadas con la obesidad abdominal de un modo más preciso que el IMC
(Isomaa et al.,, 2001; Grundy, 2008).
Circunferencia Abdominal (CA). Se define como el mínimo perímetro de la cintura. Existen diversos
criterios para la evaluación del riesgo de padecer enfermedades cardiovasculares según el valor de
la CA. La OMS, en 1997, propuso puntos de corte o umbrales para la identificación de personas en
riesgo estableciendo las siguientes tres categorías: 1. Bajo riesgo 93 cm para el género masculino e
79 cm para el género femenino; 2. Riesgo incrementado 94 cm CA 101 cm para el género
masculino y 80 cm CA 87 cm para el género femenino; y 3. Alto riesgo 102 cm para el género
masculino e 88 cm para el género femenino. Para medir la CA tan sólo se requiere de una cinta
métrica. Para ello es necesario colocarse con el torso desnudo, los pies juntos y delante de un espejo
para así asegurar que la medición se realiza correctamente. Se relaja el abdomen y se rodea la cintura
con la cinta métrica a la altura del ombligo sin presionar (WHO, 2000).
Técnicas y procedimientos
Los datos fueron captados en el Departamento de Archivo Clínico del Hospital Integral "José María
Morelos" del municipio maya de José María Morelos, Quintana Roo, México. El Hospital Integral
"José María Morelos" pertenece a la Jurisdiccn Sanitaria No. 3 del estado mexicano de Quintana Roo.
La Jurisdicción Sanitaria No. 3 se encuentra en el municipio maya de Felipe Carrillo Puerto.
Procesamiento de los datos
En la etapa de elaboración los datos fueron revisados (control de calidad de la información);
clasificados (en escalas cualitativa y cuantitativa); computarizados (se utilizó el software IBM SPSS
Statistics para Windows, Versión 22); presentados (en Tablas y en Figuras); y resumidos (se utilizaron
las medidas de resumen correspondientes para datos clasificados en escalas cualitativa y
cuantitativa). En las etapas de análisis e interpretacn los datos fueron analizados e interpretados,
respectivamente.
Se construyeron tablas de contingencia de 2x2 a partir de las cuales se calcularon la sensibilidad, la
especificidad, la seguridad, las razones de verosimilitud positiva y negativa con sus correspondientes
intervalos de estimación al nivel de confianza del 95% para cada una de las dos pruebas diagnósticas.
El estadístico JiCuadrado de Pearson (x²P), corregido por Yates por la continuidad, fue utilizado
como prueba de hipótesis o prueba de significación estadística. Se utilizó el software Epi lnfo para
Windows, Versión 7.1.5.2, para la obtencn tanto de los valores del estadístico P como de los valores
de las probabilidades (p). El criterio aplicado en la realización de las pruebas de hipótesis para la
diferencia entre dos porcentajes se basó en las siguientes recomendaciones formuladas por Cochran
(Cochran, 1954): 1. Cuando N > 40 utilice la prueba P; 2. Cuando 20 N 40 utilice la prueba P si,
y sólo si, todas las frecuencias esperadas son 5; si en alguna celda existe al menos una frecuencia
esperada < 5 utilice, entonces, la prueba de la probabilidad exacta de Fisher (PPEF); y 3. Cuando N <
20 utilice la PPEF. Como prueba de referencia fue utilizada la Ecuacn de la Metropolitan Life
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Insurance Company (Metropolitan Life Insurance Company, 1983) la cual proporciona el PCI para
ambos géneros.
3. Resultados y Discusión
De acuerdo con la prueba de referencia fueron etiquetados 171 (57.00%) pacientes con sobrepeso y
obesidad y 129 (43.00%) pacientes sin sobrepeso y obesidad. De los 171 pacientes etiquetados con
sobrepeso y obesidad 56 (32.75%) y 115 (67.25%) pacientes correspondieron a los géneros masculino y
femenino, respectivamente. Por otra parte, de los 129 pacientes sin sobrepeso y obesidad 63 (48.84%)
y 66 (51.16%) pacientes correspondieron, respectivamente, a los géneros masculino y femenino.
En la Tabla 1 se presentan los Índices de Eficiencia Pronóstica según la capacidad de la prueba
diagnóstica.
Tabla 1. Índices de eficiencia pronóstica según la capacidad de la prueba diagnóstica.
Table 1. Prognostic efficiency indices according to the capacity of the diagnostic test.
Capacidad de la prueba diagnóstica
RV(+) ≥ 10.00
Suficiente
RV(+) ≥ 5.00
Moderada
RV(+) ≥ 2.00
Escasa
RV(+) ≥ 1.00
Insignificante
RV(–) ≤ 0.10
Suficiente
RV(–) ≤ 0.20
Moderada
RV(–) ≤ 0.50
Escasa
RV() 1.00
Insignificante
RV() 0.10
Moderada
RV() 0.20
Escasa
RV() 0.50
Insignificante
FUENTE: Molinero, 2002; Loong, 2003; Centre for EvidenceBased Medicine, 2009
Las frecuencias absolutas de los 300 pacientes por positividad y negatividad según la prueba
diagnóstica ICE y por situaciones nutricionales patológicas sobrepeso y obesidad según la prueba de
referencia se presentan en la Tabla 2. La sensibilidad, la especificidad, la seguridad y las razones de
verosimilitud positiva y negativa correspondieron, respectivamente, a 0.9357, 0.9302, 0.9333, 13.41 y
0.07.
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Tabla 2. Frecuencias absolutas de los 300 pacientes por positividad y negatividad según la prueba diagnóstica
Índice Cintura/Estatura y por situaciones nutricionales patológicas sobrepeso y obesidad según la prueba de
referencia.
Table 2. Absolute frequencies of the 300 patients by positivity and negativity according to the Waist/Height
Index diagnostic test and by overweight and obesity pathological nutritional situations according to the
reference test.
ÍNDICE
CINTURA/ESTATURA
(en unidades)
Prueba de referencia. Ecuación de la
Metropolitan Life Insurance Company
Totales
Sobrepeso y Obesidad
Presente
Ausente
Positividad > 0.5
160 (52 y 108 )
9 (1 y 8 )
169 (53 y 116 )
Negatividad ≤ 0.5
11 (4 y 7 )
120 (105 y 15 )
131 (109 y 22 )
Totales
171 (56 y 115 )
129 (106 y 23 )
300 (162 y 138 )
= Género masculino; y = Género femenino.
Prevalencia o probabilidad previa= A+C/N= 171/300= 0.5700= 57.00%
Sensibilidad= A/A+C= 160/171= 0.9357= 93.57%
Especificidad= D/B+D= 120/129= 0.9302= 93.02%
Seguridad= A+D/N= 160+120/300= 280/300= 0.9333= 93.33%
Razón de verosimilitud positiva= Sensibilidad / 1 Especificidad= 0.9357 / 1 0.9302= 0.9357
/ 0.0698= 13.41= Eficiencia pronóstica suficiente
Intervalo de estimación al nivel de confianza del 95% para la razón de verosimilitud positiva=
7.1325.00
Razón de verosimilitud negativa= 1 Sensibilidad / Especificidad= 1 0.9357 / 0.9302= 0.0643
/ 0.9302= 0.07= Eficiencia pronóstica suficiente
Intervalo de estimación al nivel de confianza del 95% para la razón de verosimilitud
negativa= 0.040.12
En la Fig. 1 se presentan la probabilidad previa o prevalencia (columna de la izquierda), las razones
de verosimilitud positiva y negativa (columna del centro) y las probabilidades posteriores (columna
de la derecha). La probabilidad previa o prevalencia, las razones de verosimilitud positiva y negativa
y las correspondientes probabilidades posteriores correspondieron, respectivamente, a 57.00%, 13.41,
0.07, 95.00% y 8.00%.
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Fig. 1. Probabilidad previa (columna de la izquierda), razones de verosimilitud positiva y negativa (columna
del centro) y probabilidades posteriores (columna de la derecha) para la prueba diagnóstica índice
cintura/estatura según el Nomograma de Fagan.
Fig. 1. Prior probability (left column), positive and negative likelihood ratios (center column) and posterior
probabilities (right column) for the waist/height index diagnostic test according to the Fagan Nomogram.
Interpretación del Nomograma de Fagan
Prevalencia o probabilidad previa= 57.00%
PRUEBA POSITIVA:
Razón de verosimilitud positiva= 13.41
Probabilidad posterior= 95.00%
Aproximadamente 1 paciente de cada 1.1 con prueba positiva está enfermo, es decir, 100 (90.91%)
pacientes de cada 110 con prueba positiva está enfermo.
PRUEBA NEGATIVA:
Razón de verosimilitud negativa= 0.07
Probabilidad posterior= 8.00%
Aproximadamente 1 paciente de cada 1.1 con prueba negativa está sano, es decir, 100 (90.91%)
pacientes de cada 110 con prueba negativa está sano.
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En la Tabla 3 se presentan las frecuencias absolutas de los 300 pacientes por positividad y negatividad
según la prueba diagnóstica CA y por situaciones nutricionales patológicas sobrepeso y obesidad
según la prueba de referencia. La sensibilidad, la especificidad, la seguridad y las razones de
verosimilitud positiva y negativa correspondieron, respectivamente, a 0.8070, 0.5039, 0.6767, 1.63 y
0.38.
Tabla 3. Frecuencias absolutas de los 300 pacientes por positividad y negatividad según la prueba diagnóstica
Circunferencia Abdominal y por situaciones nutricionales patológicas sobrepeso y obesidad según la prueba
de referencia.
Table 3. Absolute frequencies of the 300 patients by positivity and negativity according to the Abdominal
Circumference diagnostic test and by overweight and obesity pathological nutritional situations according to
the reference test.
CIRCUNFERENCIA
ABDOMINAL
(en cm)
Prueba de referencia. Ecuación de la
Metropolitan Life Insurance Company
Totales
Sobrepeso y Obesidad
Presente
Ausente
Positividad
Hombres ≥ 102
Mujeres ≥ 88
138 (45 y 93 )
64 (6 y 58 )
202 (51 y 151 )
Negatividad
Hombres ≤ 101
Mujeres ≤ 87
33 (11 y 22 )
65 (57 y 8 )
98 (68 y 30 )
Totales
171 (56 y 115 )
129 (63 y 66 )
300 (119 y 181 )
= Género masculino; y = Género femenino.
Sensibilidad= A/A+C= 138/171= 0.8070= 80.70%
Especificidad= D/B+D= 65/129= 0.5039= 50.39%
Seguridad= A+D/N= 138+65/300= 203/300= 0.6767= 67.67%
Razón de verosimilitud positiva= Sensibilidad / 1 Especificidad= 0.8070 / 1 0.5039= 0.8070
/ 0.4961= 1.63= Eficiencia pronóstica insignificante
Intervalo de estimación al nivel de confianza del 95% para la razón de verosimilitud positiva=
1.351.96
Razón de verosimilitud negativa= 1 Sensibilidad / Especificidad= 1 0.8070 / 0.5039= 0.1930
/ 0.5039= 0.38= Eficiencia pronóstica escasa
Intervalo de estimación al nivel de confianza del 95% para la razón de verosimilitud
negativa= 0.270.54
La probabilidad previa o prevalencia (columna de la izquierda), las razones de verosimilitud positiva
y negativa (columna del centro) y las probabilidades posteriores (columna de la derecha) se presentan
en la Fig. 2. La probabilidad previa o prevalencia, las razones de verosimilitud positiva y negativa y
las correspondientes probabilidades posteriores correspondieron, respectivamente, a 57.00%, 1.63,
0.38, 68.00% y 33.00%.
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Fig. 2. Probabilidad previa (columna de la izquierda), razones de verosimilitud positiva y negativa (columna
del centro) y probabilidades posteriores (columna de la derecha) para la prueba diagnóstica circunferencia
abdominal según el Nomograma de Fagan.
Fig. 2. Prior probability (left column), positive and negative likelihood ratios (center column) and posterior
probabilities (right column) for the abdominal circumference diagnostic test according to the Fagan
Nomogram.
Interpretación del Nomograma de Fagan
Prevalencia o probabilidad previa: 57.00%
PRUEBA POSITIVA:
Razón de verosimilitud positiva= 1.63
Probabilidad posterior= 68.00%
Aproximadamente 1 de cada 1.5 pacientes con prueba positiva está enfermo, es decir, 100
(66.67%) de cada 150 pacientes con prueba positiva está enfermo.
PRUEBA NEGATIVA:
Razón de verosimilitud negativa= 0.38
Probabilidad posterior= 33.00%
Aproximadamente 1 paciente de cada 1.5 con prueba negativa está sano, es decir, 100 (66.67%)
pacientes de cada 150 con prueba positiva está sano.
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Los contrastes estadísticos de las sensibilidades, las especificidades y las seguridades de los índices
antropométricos según valores del estadístico JiCuadrado de Pearson (x²P), corregido por Yates por
la continuidad, valores de las probabilidades (p) e interpretaciones estadísticas se presentan en la
Tabla 4.
Tabla 4. Contrastes estadísticos de las sensibilidades, las especificidades y las seguridades de los índices
antropométricos ICE y CA según valores del estadístico JiCuadrado de Pearson corregido por Yates por la
continuidad, valores de las probabilidades (p) e interpretaciones estadísticas.
Table 4. Statistical contrasts of sensitivities, specificities, and assurances of the ICE and CA anthropometric
indices according to values of the Pearson ChiSquare statistic corrected by Yates for continuity, probability
values (p) and statistical interpretations.
Contrastes
estadísticos
P
p
Interpretaciones
estadísticas
Sensibilidades
ICE versus CA
18.5026
0.0003
Significativa
Especificidades
ICE versus CA
55.7074
0.0000
Significativa
Seguridades
ICE versus CA
61.3261
0.0000
Significativa
ICE= Índice Cintura/Estatura; CA= Circunferencia Abdominal; P= Estadístico JiCuadrado de
Pearson, corregido por Yates por la continuidad; y p= Probabilidades.
Los resultados observados indican que el ICE es la prueba diagnóstica que tiene la mayor capacidad
para identificar correctamente a quienes padecen la enfermedad (Sensibilidad) (93.57%), la mayor
capacidad para identificar correctamente a quienes NO padecen la enfermedad (Especificidad)
(93.02%) y la mayor seguridad (93.33%), es decir, el mayor porcentaje de verdaderos positivos y
negativos respecto del total de pacientes estudiados.
Con base en los resultados observados se concluye que la prueba diagnóstica con la mayor
sensibilidad (93.57%), la mayor especificidad (93.02%) y la mayor seguridad (93.33%) fue el ICE.
Se realizaron los cálculos de las razones de verosimilitud positiva y negativa para determinar si las
pruebas tienen o no eficiencia pronóstica suficiente o, al menos, eficiencia pronóstica moderada al
combinar la sensibilidad y la especificidad en una sola expresión. El resultado observado para la
prueba de la RV+ fue 13.41 para el ICE lo cual indica eficiencia pronóstica suficiente. Sin embargo, el
resultado observado para la prueba de la RV+ fue 1.63 para la CA lo cual indica eficiencia pronóstica
insignificante.
El resultado observado para la prueba de la RV fue 0.07 para el ICE lo cual indica eficiencia
pronóstica suficiente. Empero, los resultados observados para la prueba de la RV fue 0.38 para la
CA lo cual indica eficiencia pronóstica escasa.
Finalmente, se recomienda la utilización de las razones de verosimilitud positiva y negativa con el
objeto de evaluar en forma conjunta la sensibilidad y la especificidad de cualesquier pruebas
diagnósticas lo cual, generalmente, no se hace.
Durante mucho tiempo el IMC era el parámetro por excelencia utilizado para evaluar el riesgo
cardiovascular y la situación nutricional de las personas; sin embargo, con el tiempo surgieron otros
indicadores como el ICE que hoy en día se considera más efectivo que el IMC. Un reciente estudio
que analizó los datos de cerca de 3 mil adultos encontró que evaluar la relación entre la cintura y la
estatura es más efectivo que el IMC para conocer el riesgo cardiovascular y, al mismo tiempo, más
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José FrancoMonsreal et al.
TECNOCIENCIA CHIHUAHUA, Vol. XIV (3) e 625 (2020)
sencillo pues ni siquiera es necesario contar con báscula o cinta métrica para su medición. Con una
simple cuerda o un lazo con el cual podemos marcar nuestra estatura y doblando por la mitad el
mismo podemos saber si tenemos la mitad de nuestra estatura como circunferencia de cintura. Si el
resultado de dividir la circunferencia de cintura (en cm) entre la estatura (en cm) es 0.5 indica la
presencia de mayor riesgo cardiovascular.
El estudio comprobó que un 12% de las personas que tenían un IMC dentro de valores normales
tenían un ICE 0.5 lo cual indicó que tenían demasiada grasa concentrada en la zona abdominal y
ello se asoció a mayores valores de colesterol (C27H46O) y de hemoglobina glucosilada (HbA1c) lo
cual se vincula a mayor riesgo cardiovascular. Incluso, estos parámetros fueron menores en quienes
con un IMC elevado tenían un ICE 0.5; por tanto, el IMC que no evalúa la distribucn de la grasa
corporal puede evaluar erróneamente a un 12% de las personas en riesgo y que, por ello, el ICE resulta
más efectivo y práctico. De hecho, desde hace tiempo se sabe que la grasa visceral es más peligrosa
que la que se acumula en la región femoroglútea; por ello, visualizar dónde se almacena la grasa en
nuestro cuerpo, independientemente de nuestro peso corporal, puede ser más valioso para evaluar
el riesgo cardiovascular (Grimes and Schulz, 2005).
De acuerdo a los resultados de una investigación publicada en 2017 por Huamán et al.,, en una
población con edades entre 2079 años, se reporta la inclusión de 610 adultos [299 (49.02%) hombres
y 311 (50.98%) mujeres] residentes del distrito de Trujillo que aceptaron participar en el estudio; se
excluyeron a los pacientes con patologías o intervenciones que alteraran la CA; los autores
concluyeron que el ICE puede ser utilizado como prueba diagnóstica para el síndrome metabólico
para el National Cholesterol Education Program Adult Treatment Panel III Report (Informe del Panel
III de Tratamiento de Adultos del Programa Nacional de Educación sobre el Colesterol) (ATP III), ya
que tiene un alto valor significativo.
Un trabajo de investigación publicado en 2008 por Koch et al.,, en una muestra ponderada de 13,054
adultos [6,714 (51.43%) hombres y 6,340 (48.57%) mujeres] con edades entre 2090 años, reporta la
relación entre índices antropométricos de adiposidad, factores de riesgo cardiovascular y mortalidad;
los índices antropométricos de adiposidad fueron el IMC, la CA, el Índice Cintura/Cadera (ICC) y el
ICE los cuales son conocidos por estar asociados a factores de riesgo metabólico; sin embargo,
reportan los autores, "es controversial el conocimiento de cuál de ellos es mejor para predecir riesgo
cardiovascular y mortalidad"; los autores evaluaron el desempeño de cada índice para detectar
hipertensión arterial, diabetes mellitus tipo 2 y dislipidemias; el riesgo relativo de mortalidad con
intervalos de estimación al nivel de confianza del 95% fue calculado utilizando el método de la
regresión logística múltiple controlando por edad y factores de riesgo; en hombres, sólo el ICE
mantuvo un riesgo relativo estadísticamente significativo; el riesgo absoluto fue 10.9 (7.715.5),
cayendo a 3.9 (2.75.6) después de ajustar por edad y adicionalmente descendiendo a 2.4 (1.63.5)
después de controlar por el efecto de otros factores de riesgo; en mujeres, la CA, el ICC y el ICE
mantuvieron una asociación significativa, aunque de menor magnitud a la observada en hombres; en
ambos géneros, el IMC no mostró efecto independiente sobre la mortalidad después de controlar por
edad y otros factores de riesgo; en comparación con otros índices antropométricos, propuestos en la
literatura o por agencias internacionales, el ICE presentó la mejor relación sensibilidadespecificidad
para predecir un desenlace de mortalidad; comparando puntos de corte de población específicos para
el IMC, la CA y el ICC, un valor de ICE > 0.5 presentó mayor Índice de Youden en ambos géneros;
los valores más bajos fueron observados para el IMC tanto en población masculina como femenina;
finalmente, los autores concluyeron que el ajuste de la CA por la estatura permite predecir con mayor
precisión factores de riesgo cardiovascular y mortalidad.
Un estudio publicado en 2008 por Lee et al., tuvo como objetivo el determinar qué índice simple de
sobrepeso y obesidad es el mejor discriminador de factores de riesgo cardiovascular. Los datos de
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José FrancoMonsreal et al.
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hombres y mujeres se analizaron por separado. Diez estudios cumplieron los criterios de inclusión.
El IMC fue el peor discriminador de factores de riesgo cardiovascular. El ICE fue el mejor
discriminador de hipertensión arterial, diabetes mellitus tipo 2 y dislipidemias en ambos géneros; los
autores concluyeron que la evidencia estadística apoya la superioridad de las medidas de obesidad
centralizada, especialmente el ICE sobre el IMC para detectar factores de riesgo cardiovascular tanto
en hombres como en mujeres.
Un trabajo de investigación publicado en 2019 por Corrêa et al., tuvo como objetivo evaluar el
desempeño del ICE en la identificación de riesgo para la salud en comparación con la matriz de
correlación entre los parámetros antropométricos IMC y CA. Se utilizó la regresión de Poisson para
verificar la asociación de la hipertensión arterial sistémica con las categorías de riesgo para la salud.
Los resultados mostraron que el 26% de los hombres adultos, el 10.4% de las mujeres adultas y más
del 30% de los adultos mayores de ambos neros clasificados como sin riesgo por la matriz de
combinación entre el IMC y la CA presentaron una relación entre la circunferencia de cintura. y
estatura que mostró mayor riesgo. Todas las categorías de riesgo continuaron asociadas a la
hipertensión arterial después del control de los factores de confusión, siendo casi dos veces mayor
para los adultos con riesgos moderado y alto según ambos métodos. Cuando se utilizó el ICE como
indicador de riesgo, la prevalencia de las relaciones de hipertensión para los adultos mayores fue 1.37
(IC95% 1.161.63) y 1.35 (IC95% 1.121.62) para hombres y mujeres, respectivamente. Los autores
concluyeron que el ICE identificó más individuos con riesgo de salud temprano que la matriz de
combinación entre el IMC y la CA y mostró una capacidad comparable para identificar el riesgo de
salud, independientemente del género y la edad, con respecto a las razones de prevalencia de
enfermedades sistémicas.
En 2020, Nevill et al., publicaron un estudio cuyo objetivo fue identificar el mejor índice
antropométrico asociado a la adiposidad de cintura. Los seis índices de peso y estado incluyeron el
IMC, el ICC, el ICE y una nueva relación cintura/estatura. La asociación entre los tres pliegues
cutáneos de la cintura y los seis índices antropométricos se realizó mediante análisis de covarianza,
análisis multivariado de varianza, modelos alométricos y regresión no lineal. Los predictores más
fuertes de la adiposidad de la cintura fueron: (1°) nueva relacn cintura/estatura; (2°) la relación
cintura/estatura; (3°) circunferencia de la cintura; (4°) índice de masa corporal; (5°) relación
cintura/cadera y, por último, (6°) índice de forma corporal. Los análisis de regresión alométrica y no
lineal identificaron que la relación cintura/estatura óptima asociada con la adiposidad de la cintura
era (cintura * estatura 0.6). Los intervalos de estimacn al nivel de confianza del 95% de los
exponentes de estatura abarcaron 0.5, pero excluyeron 1.0 asumido por la relacn cintura/estatura.
Suponiendo que el exceso de adiposidad en la cintura es un factor de riesgo cardiovascular
importante, los autores recomiendan que se utilice la nueva relación cintura/estatura para aconsejar
a las personas cómo mantener un peso "saludable".
Amirabdollahian and Haghighatdoost, en 2018, publicaron un estudio en donde reportan que los
malos hábitos alimenticios de los adultos jóvenes aumentan su riesgo de síndrome metabólico (MetS=
unidades de medida del índice metabólico que permiten establecer la intensidad de una actividad).
El exceso de adiposidad es el predictor más establecido de unidades de medida del índice metabólico
que permiten establecer la intensidad de una actividad y se han propuesto numerosas medidas
antropométricas como indicadores indirectos de adiposidad. El objetivo del estudio fue evaluar la
prevalencia de unidades de medida del índice metabólico que permiten establecer la intensidad de
una actividad en la población de adultos jóvenes y hacer una comparación entre las medidas de
adiposidad orientadas al peso y la forma para identificar el mejor índice en asociación con la grasa
corporal medida y como un predictor de riesgo de las unidades de medida del índice metabólico que
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permiten establecer la intensidad de una actividad. Se reclutaron hombres y mujeres sanos de 1825
años del noroeste de Inglaterra mediante un muestreo por conveniencia (n= 550).
Como parte de la evaluación de la salud general de los adultos jóvenes, las variables bioquímicas y
la adiposidad miden el IMC, la CA, el ICE y el ICC. Se evaluaron el índice de adiposidad corporal, el
estimador de adiposidad corporal de la Clínica Universidad de Navarra y el índice de forma corporal.
Se utilizó un análisis de regresión lineal para investigar la asociación entre los índices proxy de
adiposidad y el porcentaje de grasa corporal medido. La razón de posibilidades con un intervalo de
estimación al nivel de confianza del 95% se utilizó para investigar la relacn entre los factores de
riesgo cardiometabólicos y las medidas sustitutivas de la adiposidad. El poder discriminatorio de
estas medidas para el diagnóstico de las unidades de medida del índice metabólico que permiten
establecer la intensidad de una actividad se investigó utilizando el área bajo la curva característica de
funcionamiento del receptor. Los indicadores de adiposidad relacionados con el peso corporal, en
particular el estimador de adiposidad corporal de la Clínica Universidad de Navarra, tuvieron una
asociación más fuerte con la grasa corporal medida en comparación con los índices relacionados con
la forma del cuerpo. En relación con las unidades de medida del índice metabólico que permiten
establecer la intensidad de una actividad, los índices relacionados con la forma corporal,
particularmente la CA y el ICE elevados, tuvieron asociaciones más fuertes con el riesgo de factores
cardiometabólicos en comparación con las medidas relacionadas con el peso corporal. Entre todos
los índices, el mejor predictor del riesgo de factores cardiometabólicos fue el ICE, mientras que el
índice de forma corporal tuvo la correlación más débil con la grasa corporal, las unidades de medida
del índice metabólico que permiten establecer la intensidad de una actividad y el riesgo de factores
cardiometabólicos. Los índices directamente asociados con la CA y específicamente con el ICE
tuvieron mayor poder diagnóstico en la detección del riesgo de factores cardiometabólicos en adultos
jóvenes.
Nuestros resultados están en concordancia con los resultados observados por otros autores (Grimes
and Schulz, 2005; Koch et al., 2008; Lee et al., 2008; Huamán et al., 2017; Amirabdollahian and
Haghighatdoost 2018; Corrêa et al., 2019; Nevill et al., 2020).
Se rechaza la hipótesis nula (H0) y se acepta la hipótesis alterna (H1), es decir, hay evidencia
estadísticamente significativa al nivel de significación o nivel de significancia (α) del 5% para concluir
que la sensibilidad, la especificidad y la seguridad del ICE son diferentes de la sensibilidad, la
especificidad y la seguridad de la CA: P(α= 0.0500; gl= 1) 3.8416; p 0.0500.
Asimismo, se rechaza la hipótesis nula (H0) y se acepta la hipótesis alterna (H1), es decir, las razones
de verosimilitud positiva y negativa son diferentes según Molinero, 2002; Loong, 2003; y el Centre
for EvidenceBased Medicine, 2009.
Finalmente, con respecto a los resultados observados utilizando el Nomograma de Fagan, el Índice
Cintura/Estatura puede etiquetar aproximadamente a 100 (90.91%) pacientes de cada 110 con prueba
positiva como enfermos y también aproximadamente a 100 (90.91%) pacientes de cada 110 con
prueba negativa como sanos, mientras que la Circunferencia Abdominal tan solo puede etiquetar
aproximadamente a 100 (66.67%) pacientes de cada 150 con prueba positiva como enfermos y
también aproximadamente a 100 (66.67%) pacientes de cada 150 con prueba positiva como sanos. En
consecuencia, se concluye que el Índice Cintura/Estatura es como prueba diagnóstica superior a la
Circunferencia Abdominal.
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4. Conclusiones
Con base en el objetivo del presente estudio se concluye que el ICE tiene eficiencias pronósticas
suficientes cuando se combinaron la sensibilidad y la especificidad en una sola expresión mediante
la RV+ y la RV; RV+= 13.41; RV= 0.07. Por otra parte, siempre con base en el objetivo del presente
estudio se concluye que la CA tiene, respectivamente, eficiencias pronósticas insignificante y escasa
cuando se combinaron la sensibilidad y la especificidad en una sola expresión mediante la RV+ y la
RV; RV+= 1.63; RV= 0.38.
Con respecto a la formulación de hipótesis se rechaza la hipótesis nula (H0) y se acepta la hipótesis
alterna (H1), es decir, hay evidencia estadísticamente significativa al nivel de significación o nivel de
significancia (α) del 5% para concluir que la sensibilidad, la especificidad y la seguridad del ICE son
diferentes de la sensibilidad, la especificidad y la seguridad de la CA: P(α= 0.0500; gl= 1) 3.8416; p
0.0500. Asimismo, se rechaza la hipótesis nula (H0) y se acepta la hipótesis alterna (H1), es decir, la
RV+ y la RV son diferentes según Molinero 2002, Loong 2003, y el Centre for EvidenceBased
Medicine 2009.
Finalmente, con respecto a los resultados observados utilizando el Nomograma de Fagan, el ICE
puede etiquetar aproximadamente a 100 (90.91%) pacientes de cada 110 con prueba positiva como
enfermos y también aproximadamente a 100 (90.91%) pacientes de cada 110 con prueba negativa
como sanos, mientras que la CA tan solo puede etiquetar aproximadamente a 100 (66.67%) pacientes
de cada 150 con prueba positiva como enfermos y también aproximadamente a 100 (66.67%)
pacientes de cada 150 con prueba positiva como sanos. En consecuencia, se concluye que el ICE es,
como prueba diagnóstica, más eficaz que la CA.
Conflicto de intereses
Los autores declaran no tener conflicto de intereses.
Financiamiento
No hubo fuentes de financiamiento para este trabajo.
Responsabilidades éticas
Protección de personas y animales
Los autores declaran que para esta investigación no se han realizado experimentos en seres humanos
ni en animales.
Confidencialidad de los datos
Los autores declaran que han seguido los protocolos de su centro de trabajo sobre la publicación de
datos de pacientes.
Derecho a la privacidad y consentimiento informado
Los autores declaran que en este artículo no aparecen datos de pacientes.
5. Agradecimientos
Los autores agradecen a la Universidad Intercultural Maya de Quintana Roo y al Hospital Integral
"José María Morelos" el apoyo proporcionado para la realizacn de este trabajo.
Asimismo, agradecemos a dos árbitros anónimos quienes realizaron valiosos comentarios al presente
trabajo.
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6. Referencias
Las referencias siguientes han sido extraídas y se enlazarán con los metadatos del envío.
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