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Declinamiento y muerte de los encinos
(Quercus spp.) en México, estado actual del
conocimiento
Declination and death of oaks (Quercus spp.) in Mexico,
current state of knowledge
M
ARÍA
D
OLORES
U
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1,4
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R
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S
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F
ERNÁNDEZ
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AVÍA
1
Y
D
IONICIO
A
LVARADO
-R
OSALES
3
Resumen
Recibido: Agosto 16, 2018 Aceptado: Diciembre 27, 2018
Abstract
México es el país con la mayor diversidad de especies de
Quercus
(encinos
orobles) en el mundo. La perturbación de los bosques donde se encuentran
ha ocasionado el deterioro de la salud forestal, en la que están implicados
tanto agentes bióticos como abióticos. En varias entidades de México,
los encinares han sido objeto de estudio desde un enfoque fitopatológico
por presentar la sintomatología reconocida como declinamiento. Con el
fin de atraer la atención hacia esta problemática, se llevó a cabo una
revisión de literatura sobre el estado del arte en materia de salud. Se
concluye que en México el entendimiento de la etiología del declinamiento
y muerte del encino aún es incipiente, por lo que se requieren estudios
a nivel local, principalmente. La colaboración entre los diferentes actores
que tienen a su cargo el cuidado, estudio y manejo de los bosques es
fundamental, de otra manera, enfrentaremos la perturbación en las
interacciones bióticas, riesgos de pérdida de la riqueza de especies de
encinos a nivel local, detrimento del valor comercial de los recursos
maderables y efectos directos e indirectos sobre las comunidades
humanas.
Palabras clave:
Quercus
, México, bosque, encinos, fitopatógenos, muerte
regresiva.
Mexico is the country with the greatest diversity of
Quercus
species
(oaks) in the world. The disturbance of the forests where they are found
has caused the deterioration of forest health, in which both biotic and
abiotic agents are involved. In several Mexican entities, oaks have been
the object of study from a phytopathological approach for presenting
the symptomatology recognized as declination. In order to attract
attention to this problem, a review of literature on the state of the art in
health was carried out. It is concluded that in Mexico the understanding
of the etiology of declination and death of the oak is still incipient,
requiring studies primarily at the local level. The collaboration between
the different actors in charge of the care, study and management of the
forests is fundamental; otherwise, we will face the disturbance in the
biotic interactions, risks loss of the species richness of oaks at the local
level, detriment of the commercial value of timber resources and direct
and indirect effects on human communities.
Keywords:
Quercus
, Mexico, forest, oaks, phytopathogen, regressive
death.
_________________________________
1 UNIVERSIDAD MICHOACANA DE SAN NICOLÁS DE HIDALGO. Instituto de Investigaciones Agropecuarias y Forestales. Km 9.5 Carr. Morelia-
Zinapécuaro, C.P. 58880, Tarímbaro, Mich. Tel. (443) 322-3500 Ext. 5219 y 5220.
2 UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO CAMPUS MORELIA. Instituto de Investigaciones en Ecosistemas y Sustentabilidad. Antigua carretera
a Pátzcuaro 8701, Ex-Hacienda de San José de La Huerta, C.P. 58190 Morelia, Mich. Tel. (443) 322-2777 Ext. 32819.
3 COLEGIO DE POSTGRADUADOS. Programa de Fitopatología. Km 36.5 Carretera México-Texcoco, Montecillo, Texcoco, Estado de México. C.P.
56230. Tel. (595) 952-0200. Ext. 1681 (Oficina) y 1668 (Lab).
4 Dirección electrónica del autor de correspondencia: mduribes@gmail.com
Medio Ambiente y Desarrollo Sustentable Artículo arbitrado
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ROSALES: Declinamiento y muerte de los encinos (Quercus spp.) en México, estado actual del conocimiento
L
Introducción
os bosques de México han sido clasificados por diversos autores; Miranda y Hernández
(1963) y Rzedowski (1978) desarrollaron las clasificaciones más reconocidas y
utilizadas, estos autores coinciden en ubicar las comunidades de encinos (Quercus,
Fagaceae) en una clasificación especial: "bosque de encinos" y "bosque de pino-encino".
Los bosques de encino, salvo en condiciones muy
áridas, se ubican prácticamente desde los 300 hasta
los 2800 m de altitud; son parte importante en los
bosques mesófilos de montaña (Rzedowski, 1978;
Valencia, 2004) y pueden estar asociados a bosques
tropicales caducifolios y subcaducifolios (Rzedowski,
1978). Los bosques de encino alcanzan una cobertura
de 6.87 millones de hectáreas, que corresponden a
3.5% de la superficie del país (Challenger y Soberón,
2008), son los bosques templados mexicanos de mayor
extensión; si se suman las coberturas de los bosques
de encino-pino y de pino-encino, alcanzan más del
doble de superficie, con 15.66 millones de hectáreas.
De acuerdo con el reporte más reciente, el número de
especies de Quercus en nuestro país se estima en 161
especies (Valencia, 2004). En México los encinos han
sido poco estudiados y, hasta cierto punto, poco
valorados; hace aproximadamente tres décadas, varios
grupos de investigación han puesto su atención en
este grupo de plantas, abordando estudios desde los
básicos de taxonomía, hasta aquellos de filogeografía.
Ecológicamente, los encinares revisten gran impor-
tancia al formar parte fundamental de los sistemas
captadores de bióxido de carbono y de agua, son
productores de oxígeno, además de evitar la erosión;
asimismo, conforman el hábitat de una gran diversidad
de flora y fauna. Son de gran importancia económica,
ya que se utilizan para la construcción de cabañas,
obtención de vigas, mangos de herramientas y
durmientes, así como para la elaboración de carbón y
son fuente de leña a nivel local.
Desde la época colonial en México, la desatención
de los bosques ha llevado a su degradación y mal uso,
principalmente como resultado del cambio de uso de
suelo a gran escala, pero también por causas de
disturbio de la cubierta vegetal como: tala ilegal, mal
manejo forestal, perturbación ambiental (incendios,
contaminación, apertura de caminos, pastoreo) que
inciden en la integridad y sanidad de la cobertura
forestal; sumado a lo anterior, en nuestro país
prácticamente no hay reforestación con este grupo
de plantas. En el ámbito de la salud forestal, el poco
aprecio en que se tiene a los encinares redunda en un
número incipiente de estudios, que, si bien han sido el
resultado de un esfuerzo muy importante, es una de
las causas del desconocimiento a gran escala
geográfica en nuestro país, de los agentes causales de
las enfermedades.
A nivel mundial la perturbación de los ambientes
ha sido relacionada al cambio climático global, que en
su conjunto ha favorecido la propagación de
patógenos y brotes de plagas de organismos
oportunistas (Ramsfield et al., 2016; Milanes et al.,
2018; Wood et al., 2018), razón por la cual se ha
generado un interés creciente por entender la etiología
de las enfermedades de Quercus, en las que intervienen
factores abióticos (sequías, fríos extremos, nevadas,
granizadas, vientos, inundaciones) que contribuyen
a predisponer a los encinos a ser enfermados por los
factores bióticos. Esta revisión tiene como objetivo
analizar la información existente en materia de salud
de los bosques de encino en México, en particular de
aquella que trata las enfermedades causadas por
oomicetes y hongos, principales causantes del
declinamiento, con el fin de concentrar y resumir la
información hasta ahora generada y dirigir la atención
a un problema de dimensiones aún no entendidas, que
de no ser atendido podría alcanzar un mayor impacto.
¿Qué entendemos por declinamiento?
Hace ya algunas décadas que se ha venido
observando en algunos encinares la pérdida de vigor
del arbolado, muerte progresiva de las ramas y
posteriormente la muerte. En los primeros años en
que se detectó, las causas de esta enfermedad eran
desconocidas o difíciles de determinar; a la sinto-
matología observada los investigadores le asignaron
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el nombre de «muerte por declinamiento» (Manion,
1991), que al ser multifactorial en origen fue consi-
derada como un complejo de diferentes enfermedades
(Führer, 1998). Declinamiento se entiende como el
deterioro progresivo en salud y vigor del individuo,
se manifiesta como disminución del crecimiento,
clorosis, aclaramiento de la corona, invasión de la
corteza y/o del xilema y floema, muerte de ramillas y
ramas, cancros con exudado negro en el tronco. La
etiología en general es compleja, y puede involucrar
una variedad de agentes bióticos y abióticos (Manion,
1991). Si bien el «declinamiento de árboles» es
multifactorial (ya que están involucrados hongos,
oomicetes, plantas e insectos en una interacción aún
poco clara con los factores abióticos), los síntomas
de declinamiento pueden ser sorprendentemente
similares entre sitios de diferentes puntos
geográficos, en procesos que forman parte integral
de la dinámica de los bosques (Ciesla y Donaubauer,
1994).
Declinamiento en los bosques de
Quercus
en México
A nivel mundial, el declinamiento en encinos ha
sido ampliamente estudiado en algunos países (Keèa
et al., 2016; Romagnoli et al., 2018; Sitz et al., 2018),
en México, sin embargo, después de haber realizado
un escrutinio minucioso de la información disponible,
encontramos que los estudios son escasos; a
continuación, tratamos en orden cronológico los
trabajos que han sido desarrollados.
Uno de los primeros reportes data de 1981, donde
registran una nueva enfermedad para el encino
Quercus resinosa Liebm. en el municipio de Taretán,
Michoacán (Vázquez-Collazo et al., 1981); la
enfermedad por decaimiento fue ocasionada por el
hongo Eichleriella macrospora, afectando al 60% de
la población muestreada y causando una gran
mortalidad de individuos. Tainter et al. (2000)
mencionan al patógeno Phytophthora cinnamomi
como la causa principal de la muerte de encinos en un
superficie de 300 ha en el Arrayanal, Jalisco; esta
enfermedad había sido detectada desde 1991 por los
ejidatarios, los síntomas (cancros en los troncos)
fueron corroborados y el patógeno identificado. En
el 2003, O’Brien et al., del Departamento de
Agricultura de Estados Unidos (USDA) reportaron un
incremento en la mortandad de encinos en los últimos
15 años, siendo evidente en los estados de
Aguascalientes, Colima, Guanajuato, Jalisco y Nayarit.
Los síntomas variaban, pero en general se observaba
exudación de tinta, muerte regresiva, aclaramiento de
la corona y muerte. A raíz de este reporte, se formó un
equipo binacional de trabajo México-Estados Unidos,
encontrando en Colima y Jalisco la presencia de P.
cinnamomi en encinos enfermos y en suelo. Espe-
cíficamente, Q. peduncularis Née fue la especie
afectada en Telcruz, Jalisco (O’Brien et al., 2003).
En Sierra de Lobos, Guanajuato, Vázquez-Silva
et al. (2004) reportaron una incidencia por hectárea
del 87.5% del bosque de encino, incluyendo árboles
con diferente grado de afectación, desde daño mínimo
ocasionado por «algún agente infeccioso», daño
severo, afectando el 50% del individuo, hasta árboles
muertos, siendo Quercus eduardii Trel. la especie más
susceptible, seguida por Q. potosina Trel., Q. laeta
Liebm. y Q. obtusata Bonpl., la especie encontrada
como más tolerante fue Q. rugosa Née. La declina-
ción de los encinos en el lugar fue explicado como
el efecto sinérgico de Nectria galligena e Hypoxyllon
thouarsianum.
En la Sierra de Tepotzotlán, Estado de México,
García-Palacios (2005) aisló del follaje de tres especies
de encino, seis géneros de hongos fitopatógenos:
Phyllosticta sp., Alternaria tenuissima, A. tenuis,
Apiognomonia quercina, Cladosporium sp.,
Actinopelte (Leptothyrium sp.) y Oidium sp. Las
especies infectadas fueron Quercus castanea Née, Q.
mexicana Bonpl. y Q. obtusata, esta última resultó la
más susceptible presentando todos los hongos
mencionados, mientras que Phyllosticta sp. se
encontró en las tres especies de encino. Continuando
con el trabajo de O’Brien y Kliejunas (2003), Alvarado-
Rosales et al. (2007) encontraron a Phytophthora
cinnamomi, Pythium sp., Hypoxylon antropunctatum,
Ganoderma sp., Armillaria sp. y Apiognomonia
quercina, organismos asociados a la declinación y
muerte de encinos. Las especies infectadas por alguno
de estos agentes fueron: Q. eduardii, Q. elliptica Née,
Q. greggii, Q. magnoliifolia Née, Q. potosina, Q. rugosa,
Q. salicifolia × acutifolia, Q. salicifolia Née y Q.
sideroxyla Bonpl.
MARÍA DOLORES URIBE-SALAS, VÍCTOR ROCHA-RAMÍREZ, ROSARIO GREGORIO-CIPRIANO, SYLVIA PATRICIA FERNÁNDEZ-PAVÍA Y DIONICIO ALVARADO-
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En Tecoanapa, Guerrero, la mortandad masiva de
encinos había sido observada desde el 2001, sin
embargo, fue posteriormente cuando se detectó la
asociación primaria de Phytophthora cinnamomi con
la muerte regresiva y el exudado color obscuro en la
base del tronco de estos árboles; en este caso, Quercus
salicifolia y Q. elliptica fueron las más afectadas, y en
menor grado Q. magnoliifolia, resultando resistente
Q. glaucescens (Alvarado-Rosales et al., 2008). Cabe
señalar que la enfermedad de la tinta, como se conoce
a la causada por P. cinnamomi, ha sido considerada de
mayor importancia en los bosques de Colima, Jalisco
y Guerrero (Almaraz-Sánchez et al., 2013).
De acuerdo con Valdés et al. (2004), el género
Armillaria (causante de pudrición de la raíz en
encinos) «incrementó su presencia como resultado
del disturbio silvícola y del aprovechamiento del
bosque» en Ixtlán de Juárez, Oaxaca. Klopfenstein et
al. (2015) aislaron al hongo (Armillaria) de las raíces
de un individuo asintomático de Quercus xalapensis
Bonpl.
No obstante que los hongos y oomicetes son
considerados los más importantes agentes causales de
enfermedades en encinos de bosques templados,
algunas especies de plantas parásitas de diferentes
géneros pueden per se llegar a causar la muerte del
hospedante, pero también pueden contribuir con el
declinamiento, debilitando a los individuos y favore-
ciendo la acción de otros organismos. En 2007,
Alvarado-Rosales et al. reportaron para la Sierra Fría,
en el estado de Aguascalientes, al hongo Phoradendron
villosum como un agente asociado a la declinación y
muerte del encino. De manera más específica, para la
misma localidad, Díaz-Núñez et al. (2014) reportaron
a P. falcatum, P. bolleanum, P. shumani y P. villosum
sobre Quercus potosina; P shumanii sobre Q.
sideroxyla y Q. eduardii; y P. bolleanum sobre Q.
chihuahuensis Trel. y Q. laeta.
Para el estado de Michoacán la lista de plantas
parásitas sobre especies de encino hospedantes es más
extensa: Phoradendron brachystachyum sobre Q.
castanea, Q. crassipes Bonpl. y Q. obtusata; P.
calyculatum sobre Q. castanea y Q. laurina Bonpl.; P.
falcatum sobre Q. obtusata; P. longifolium sobre Q.
candicans Née y Q. obtusata; P. rhipsalinum sobre Q.
castanea; P. velutinum sobre Q. candicans;
Psittacanthus calyculatus sobre Q. obtusata; P.
schiedeanus en Q. rugosa. Struthanthus hunnewellii
en Quercus spp.; S. microphyllus sobre Q. crassipes, Q.
obtusata, Q. castanea, Q. candicans, Q. rugosa y Q.
laurina; y S. venetus sobre Q. castanea, Q. crassipes,
Q. rugosa, Q. obtusata, Q. candicans, Q. resinosa y
Quercus sp. (Vázquez et al., 2006).
En el estado de Querétaro, encontraron a
Phoradendron bolleanum, P. brachystachyum, P.
forestierae, P. velutinum en bosques de pino y encino,
y a P. galeottii, P. lanceolatum, P. longifolium, P.
palmeri, P. reichenbachianum y P. robinsonii en varias
especies de Quercus como hospedantes principales
(Rzedowski y Calderón de R., 2011).
Cibrián-Tovar et al. (2007), en un trabajo exhaus-
tivo, recopilaron en un libro excepcional: «Enferme-
dades Forestales en México», las enfermedades y
plagas que afectan a los bosques en nuestro país. En
particular describen las enfermedades causadas por
hongos, oomicetes y plantas parásitas que afectan al
género Quercus, algunas de las cuales se mencionan
en el Cuadro 1. Por otro lado, Fernández-Pavía et al.
(2015) a su vez, realizaron una recopilación de las
enfermedades en especies vegetales de México, entre
las que se encuentran diferentes especies de Quercus.
En el Cuadro 1 se enlistan hongos y oomicetes, así
como plantas parásitas que afectan a especies de
encino.
En los bosques templados de México se ha
detectado la presencia de agentes infecciosos de origen
fúngico principalmente (Moreno-Rico et al., 2010),
causantes de enfermedades en encinos; algunos son
patógenos y otros son oportunistas que, ante el cambio
climático global, podrían poner en riesgo la riqueza
de Quercus a nivel local, toda vez que el cambio
climático favorece la susceptibilidad de este grupo de
plantas.
Cannon et al. (2007) en un reporte para USDA-
APHIS-PPQ (United State Department of Agriculture-
Animal and Plant Health Inspection Service-Plant
Protection and Quarantine USDA-APHIS-PPQ)
destacan la necesidad de colaboraciones estrechas
entre México y Estados Unidos, debido a nuestra
vecindad geográfica y a las investigaciones desa-
rrolladas en común en el tema de fitopatología de
bosques. Esta afirmación sigue vigente y es indispen-
sable que sea considerada.
MARÍA DOLORES URIBE-SALAS, VÍCTOR ROCHA-RAMÍREZ, ROSARIO GREGORIO-CIPRIANO, SYLVIA PATRICIA FERNÁNDEZ-PAVÍA Y DIONICIO ALVARADO-
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Cuadro 1. Especies de Quercus, agentes bióticos que las afectan y entidad de la República Mexicana* donde han sido reportados.
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Cuadro 1. Especies de Quercus, agentes bióticos que las afectan y entidad de la República Mexicana* donde han sido reportados (Cont.).
Fuente: Fernández-Pavía et al., 2015.
Nota: Las autoridades de las especies están referidas siguiendo los criterios del International Plant Names Index (IPNI, 2012).
* Cuando esta información está disponible.
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ROSALES: Declinamiento y muerte de los encinos (Quercus spp.) en México, estado actual del conocimiento
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[1] Alvarado-Rosales, D., Saavedra-Romero, L.L. y Almaraz-Sánchez, A. 2008. Primer reporte de Phytophthora cinnamomic Rands.
Asociado al Encino (Quercus spp.) en Tecoanapa, Guerrero, México. Agrociencia 42:565-572.
[2] Cibrián-Tovar, D., Alvarado-Rosales, D. y García-Díaz, S.E. (Eds,) 2007. Enfermedades forestales en México. Universidad Autónoma
Chapingo, Estado de México. 587pp.
[3] Claudio García, L. E., F. Góngora Rojas, S. L. Toledo González, R. J. Granados y E. García Quiñones. 2012. Evaluación de daños por
patógenos fúngicos en Pinus y Quercus del área de protección de flora y fauna «La Primavera» Jalisco, México. Acta Universitaria
22(4): 5-12.
[4] García- Álvarez, M. 1976. Primer catálogo de enfermedades de plantas mexicanas. Fitofilo 71:45-168.
[5] García-Álvarez, M. 1981.Enfermedades de las plantas en la República Mexicana. Limusa. México, D.F. 93pp.
[6] Geils, B.W., Cibrián-Tovar, J. y Moody, B. (Coord). 2002. Mistletoes of Norh American conifers. Ogden, UT US, Department of
Agriculture, Forest Service, Rocky Mountain Research Station. 123pp.
[7] Howell, B., Kenaley, S. y Mathiasen, R. 2006. First report of Psittacanthus macrantherus on Pinus devoniana and Quercus castanea
in Mexico. Plant Disease 90:1461.
[8] León-Gallegos, M.L. y Cummins, G.B. 1981. Uredinales (royas) de México, Vol. I. Instituto Nacional de Investigaciones Agrícolas,
Culiacán, Sinaloa. 492pp.
[9] Moreno-Rico, O., Velásquez-Valle, R., Sánchez-Martínez, G., Siqueiros-Delgado, M.E., De La Cerda-Lemus, M. y Díaz- Moreno, R. 2010.
Diagnóstico fitopatológico de las principales enfermedades en diversas especies de encinos y su distribución en la Sierra Fría de
Aguascalientes, México. Polibotánica 29:165-189.
[10] Sosa-Ramírez, J. Moreno-Rico, O., G. Sánchez-Martínez, M.E., Siqueiros-Delgado y V. Díaz-Núñez. 2011. Ecología y Fitosanidad de
los encinos (Quercus spp.) en la Sierra Fría, Aguascalientes, México. Maderas y Bosques 17(3):49-63.
[11] Tainter, F.H., O’Brien, J.G., Hernández, A., Orozco, F. y Rebolledo, O.2000. Phytophthora cinnamomic as a cause of oak mortality in
the state of Colima, Mexico. Plant Disease 84:394-398.
[12] Vázquez-Collazo, I., Sánchez-Ramírez, R. y Martínez_Barrera, R. 1981. Una nueva enfermedad del Encino Colorado (Quercus
resinosa Liebm.) 1989. En el municipio de Taretan, Mich. Ciencia Forestal 6:19-24.
[13] Vázquez-Silva, L., J. C. Tamarit-Urias y J. Quintanar-Olguín. 2004. Caracterización de la declinación de bosques de encino en
«Sierra de Lobos» Guanajuato, México. Polibotánica 17:1-14.
Conclusiones
Las comunidades de encino desarrollan funciones
ecológicas y económicas fundamentales, sin embargo,
la perturbación de la naturaleza -y su repercusión en
la calidad del suelo, del agua, del aire y en el cambio
climático- estresan y debilitan a los árboles favorecien-
do la acción de los organismos patógenos, oportunistas
y/o parásitos, resultando en detrimento de la salud
forestal. En México, el declinamiento en encinos aún
es poco entendido, a nivel local se desconoce cuáles
son los factores abióticos y bióticos que inciden, y el
orden y la magnitud en que se desarrolla el proceso.
Uno de los riesgos que se pronostican a mediano y
largo plazo, ante la susceptibilidad de algunas especies
de encino hacia los agentes infecciosos a nivel local,
es su eventual eliminación y, como consecuencia,
cambios en la composición de la comunidad forestal
que podrían tener un efecto profundo en la dinámica
de los ecosistemas, que finalmente terminarán
afectando directamente a nuestras sociedades. Con
base en la revisión realizada, se concluye que la
conservación integral de los bosques de encino deberá
contemplar el desarrollo de estudios, tanto de la
etiología (agentes causales), identificando a nivel local
aquellos factores que ocasionan y/o contribuyen con
el declinamiento de los encinares, para determinar la
evolución del problema, así como de los cambios que
operan en el individuo durante el proceso de
declinamiento, y que en conjunto, sirvan de apoyo
para desarrollar acciones con el fin de mitigar los
efectos de la perturbación, planteando prácticas
silvícolas adecuadas y eficientes para el control de
enfermedades. En este sentido, existen estudios con el
propósito de generar estrategias de control del
declinamiento, de esta manera, se ha explorado la
posibilidad de aprovechar la variabilidad genética
inter e intraespecífica responsable de la resistencia o
tolerancia de especies de encino hacia patógenos; el
uso de hongos antagonistas para contrarrestar el
desarrollo de aquellos; el empleo de cápsulas de
inyección a presión con material antifúngico aplicado
a encinos con síntomas de declinamiento (Fernández-
Escobar et al., 1999; Tapias et al., 2006; Almaraz-
Sánchez et al., 2013), sin embargo, aún no hay
resultados concluyentes, sea porque el tratamiento
puede tener un costo elevado o porque no hay certeza
en el camino que seguirá la selección de individuos
MARÍA DOLORES URIBE-SALAS, VÍCTOR ROCHA-RAMÍREZ, ROSARIO GREGORIO-CIPRIANO, SYLVIA PATRICIA FERNÁNDEZ-PAVÍA Y DIONICIO ALVARADO-
ROSALES: Declinamiento y muerte de los encinos (Quercus spp.) en México, estado actual del conocimiento
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resistentes a patógenos. Con fines de prevención,
algunos países están anticipando la presencia de
enfermedades, por ejemplo, en Estados Unidos y en
algunos países europeos, se estudia y se modela la
presencia de las enfermedades en encinos (Serrano
et al., 2015; Swanston et al., 2018).
Finalmente, con la certeza de que la prevención
es lo más eficaz, se recomienda: limpiar con esmero
las herramientas utilizadas en el corte y tala de árboles
sintomáticos, de lo contrario será un factor de
contaminación; evitar el traslado de madera
contaminada, lo mismo aplica para la tierra de sitios
contaminados; eliminar mediante fuego a los
individuos infectados para evitar la diseminación del
patógeno. Si después de identificar y diagnosticar la
enfermedad el trato es múltiple, lo más eficaz es
formar barreras de contención de raíces aislando los
árboles infectados, removiéndolos del sitio y
eliminarlos mediante fuego (Wilson, 2001; Cumings
et al., 2010). Es importante subrayar la necesidad de
acciones de coordinación entre los diferentes actores
que tienen a su cargo el cuidado de los recursos
forestales (gubernamentales y particulares) y los
generadores del conocimiento, para permitir el
diseño de las estrategias metodológicas más adecuadas
encaminadas a hacer un uso responsable de los
recursos forestales.
Agradecimientos
A los revisores anónimos por sus observaciones
para mejorar el escrito.
Literatura citada
ALMARAZ-SÁNCHEZ, A., D. Alvarado-Rosales y L. de L. Saavedra-Romero.
2013. Trampeo de Phytophthora cinnamomi en bosque de
encino con dos especies ornamentales e inducción de su
esporulación. Revista Chapingo. Serie Ciencias Forestales y del
Ambiente 19:5-12.
ALVARADO-ROSALES, D., L. de L. Saavedra-Romero y A. Almaraz-Sánchez.
2008. Primer reporte de Phytophthora cinnamomi Rands.
asociado al encino (Quercus spp.) en Tecoanapa, Guerrero,
México. Agrociencia 42:565-572.
ALVARADO-ROSALES, D., L. de L. Saavedra-Romero, A. Almaraz-Sánchez,
B. Tlapal-Bolaños, O. Trejo-Ramírez, J. Davidson, J. Kliejunas, S.
Oak, J. O’Brien, F. Orozco-T y D. Quiroz-Reygadas. 2007. Agentes
asociados y su papel en la declinación y muerte de encinos
(Quercus, Fagacaeae) en el centro-oeste de México. Polibotánica
23:1-21.
CANNON, P., N. B. Klopfenstein, M-S. Kim, J. W. Hanna, R. Medel and
D. Alvarado-Rosales. 2007. An Armillaria survey in Mexico: A
basis for determining evolutionary relationships, assessing
potentially invasive pathogens, evaluating future impacts of
climate change, and developing international collaborations
in forest pathology. In: M. G. McWilliams, P. Palaciou, S. J. Quinney
and J. E. Quinney (eds.). Proceedings of the 55th Annual Western
International Forest Disease Work Conference; Sedona, AZ. Salem,
OR: Oregon Department of Forestry. p. 29-39.
CHALLENGER, A. y J. Soberón. 2008. Los ecosistemas terrestres. En: J.
Soberón, G. Halffter y J. Llorente-Bousquets (eds.). Capital
Natural de México. Vol. I: Conocimiento actual de la biodiversidad.
Conabio. México. p. 87-108.
CIBRIÁN-TOVAR, D., D. Alvarado-Rosales y S. E. García-Díaz. 2007.
Enfermedades forestales en México. Forest diseases in Mexico.
Universidad Autónoma de Chapingo: CONAFOR-SEMARNAT,
México; Forest Service, USDA, EUA; Canadian Forest Service,
NRCAN, Canada y Comisión Forestal de América del Norte,
FAO. Chapingo, México. 587 p.
CIESLA, W. M. and E. Donaubauer. 1994. Decline and dieback of
trees and forest. A global overview. FAO, Rome. 103 p.
CUMINGS, C. J., A. J. Martin and K. Scanion. 2010. Oak wilt
management-what are the options? Cooperative Extension,
University of Wisconsin. G3590, 1-6.
DÍAZ-NÚÑEZ, V., J. Sosa-Ramírez y I. P. Macías-Medina. 2014.
Diagnóstico fitosanitario de la vegetación en ecosistemas
prioritarios de Aguascalientes, México. Comisión Nacional
Forestal-Secretaría de Medio Ambiente del Estado de
Aguascalientes. 84 p.
FERNÁNDEZ-ESCOBAR, R., F. J. Gallego, M. Benlloch, J. Membrillo, J. Infante
and A. Pérez de Algaba. 1999. Treatment of oak decline using
pressurized injection capsules of antifungal materials. European
Journal of Forestry Pathology 29:29-38.
FERNÁNDEZ-PAVÍA, S. P., R. Gregorio-Cipriano, G. Rodríguez-Alvarado,
Y. L. Fernández-Pavía, A. Mondragón-Flores, N. Gómez-Dorantes
y J. Herrera-Camacho. 2015. Enfermedades de Especies
Vegetales en México. Universidad Michoacana de San Nicolás
de Hidalgo. 425 p.
FÜHRER, E. 1998. Oak decline in Central Europe: a synopsis of
hypotheses. In: M. L. McManus and A. M. Liebhold (eds.).
Proceedings: Population Dynamics, Impacts, and Integrated
Management of Forest Defoliating Insects. USDA Forest Service
General Technical Report. USA. p. 7-24.
GARCÍA-PALACIOS, J. 2005. Algunas enfermedades foliares de tres
especies de Quercus en el parque estatal Sierra de Tepotzotlán,
Estado de México. Tesis de Licenciatura en Ingeniero Forestal,
Universidad Autónoma de Chapingo, México. 60 p.
INTERNATIONAL PLANT NAMES INDEX (IPNI, 2012). ˆhttp://
www.ipni.org/ipni/plantnamesearchpage.doˆ (consultado
enero de 2019).
KEÈA, N., I. Koufakis, J. Dietershageng, J. A. Nowakowska and T.
Oszako. 2016. European oak decline phenomenon in relation
to the climatic changes. Folia Forestalia Polanica, Series A-
Forestry 58(3):170-177.
KLOPFENSTEIN, N. B., J. W. Hanna, P. G. Cannon, R. Medel-Ortiz, D.
Alvarado-Rosales, L. F. Hernández, R. D. Elías-Román and M. S.
Kim. 2015. First Report of the Armillaria Root-Disease
Pathogen, Armillaria gallica, Associated with Several Woody
Hosts in Three States of Mexico. Plant Disease 98:1280.
MARÍA DOLORES URIBE-SALAS, VÍCTOR ROCHA-RAMÍREZ, ROSARIO GREGORIO-CIPRIANO, SYLVIA PATRICIA FERNÁNDEZ-PAVÍA Y DIONICIO ALVARADO-
ROSALES: Declinamiento y muerte de los encinos (Quercus spp.) en México, estado actual del conocimiento
58
• Vol. XIII, Núm. 1 • Enero-Abril 2019 •
MANION, P. 1991. Tree diseases concepts. 2nd Ed. Prentice Hall.
New Jersey. 416 p.
MIRANDA, F. y E. Hernández-X. 1963. Los tipos de vegetación de
México y su clasificación. Boletín de la Sociedad Botánica de México
28:29-179.
MILANES, C., T. Kadir, B. Lock, L. Monserrat, N. Pham y K. Randles.
2018. Indicators of Climate Change in California. Office of
Environmental Health Hazard Assessment, California
Environmental Protection Agency. Sacramento, California U.E.
236 p.
MIRANDA, F. y E. Hernández-X. 1963. Los tipos de vegetación de
México y su clasificación. Boletín de la Sociedad Botánica de México
28:29-179.
MORENO-RICO, O., R. Velásquez-Valle, G. Sánchez-Martínez, M. A.
Siqueiros-Delgado, M. de La Cerda-Lemus y R. Díaz-Moreno.
2010. Diagnóstico fitopatológico de las principales
enfermedades en diversas especies de encinos y su
distribución en la Sierra Fría de Aguascalientes, México.
Polibotánica 29:165-189.
O’BRIEN, D. S. W. Oak and J. T. Kliejunas. 2003. Report on a site
visit to Mexico–Muerte del encino. Forest Service U.S.A y
Comisión Nacional Forestal, SEMARNAT.
ROMAGNOLI, M., S. Moroni, F. Recanatesi, R. Salvati and G. S. Mugnozza.
2018. Climate factors and oak decline base on tree-ring
analysis. A case study of peri-urban forest in the
Mediterranean area. Urban Forestry and Urban Greening
34:17-28.
RAMSFIELD, T. D., B. J. Bentz, M. Faccoli, H. Jactel and E. G. Brockerohff.
2016. Forest health in a changing world: effects of globalization
and climate change on forest insect and pathogen impacts.
Forestry 89:245-252.
RZEDOWSKI, J. 1978. Vegetación de México. Editorial Limusa. D.F.,
México. 432 p.
RZEDOWSKI, J. y G. Calderón de R. 2011. Principales hospederos y
algunos otros datos ecológicos de las especies de Viscaceae en
el estado de Querétaro. Flora del Bajío y de regiones adyacentes.
Fasc. Complement. XXVI. Instituto de Ecología, A.C., Centro
Regional del Bajío. Pátzcuaro, Mich. 7 p.
SERRANO, M. S., M. A. Romero, J. J. Jiménez, P. De Vita, A. Ávila, A.
Trapero and M. E. Sánchez. 2015. Preventive control of
Botryosphaeria canker affecting Quercus suber in southern
Spain. Forestry 88:500-507.
SITZ, R. A., M. M. Zerillo, J. Snelling, J. I. Caballero, K. Alexander, K.
Nash, N. A. Tisserat, W. S. Cranshaw and J. E. Stewart. 2018.
Drippy blight, a disease of red oaks in Colorado, U. S., produced
from the combined effect of the scale insect Allokermes
galliformis and the bacterium Lonsdalea quercina subsp.
quercina. Arboriculture and Urban Forestry 44(3):146-153.
SWANSTON, C., L. Brandt, M. Janowiak, S. Handler, P. Butller-Leopold,
L. Iverson, F. Thompson III, T. Ontl and D. Shannon. 2018.
Vulnerability of forests of the Midwest and Northeast United
States to climate change. Climatic Change 146:103–116.
TAINTER, F. H., J. G. O’Brien, A. Hernández, F. Orozco and O. Rebolledo.
2000. Phytophthora cinnamomi as a cause of oak mortality in
the state of Colima, Mexico. Plant Disease 84:394-398.
TAPIAS, R., M. Fernández, A. C. Moreira, E. Sánchez y A. Cravador.
2006. Posibilidades de la variabilidad genética de encinas y
alcornoques en la conservación y recuperación de bosques
amenazados por la «seca». Bol. Info CIDEU 40:11-16.
VALDÉS, M., J. Córdova, R. Valenzuela y A. M. Fierros. 2004.
Incremento del fitopatógeno Armillaria mellea (Vahl.:Fr.)
Karsten en bosques de pino-encino, en relación al grado de
disturbio por tratamiento silvícola. Chapingo Serie Ciencias
Forestales y del Ambiente 10:99-103.
VALENCIA, S. 2004. Diversidad del género Quercus (Fagaceae) en
México. Boletín de la Sociedad Botánica de México 75:33-53.
VÁZQUEZ-COLLAZO, I., R. Sánchez-Ramírez y R. Martínez-Barrera.
1981. Una nueva enfermedad del encino colorado (Quercus
resinosa Liebm.) en el municipio de Taretan, Michoacán. Ciencia
Forestal 6:19-24.
VÁZQUEZ, C. I., R. A. Villa y H. S. Madrigal. 2006. Los muérdagos
Loranthaceae en Michoacán. SAGARPA. INIFAP, División
Forestal Uruapan, Michoacán. Libro Técnico No. 2. 93 p.
VÁZQUEZ-SILVA, L., J. C. T. Urias-Fragoso, J. Quintanar-Olguín y L.
Varela-Fragoso. 2004. Caracterización de la declinación de
bosques de encinos en «Sierra de Lobos» Guanajuato, México.
Polibotánica 17:1-14.
WILSON, A. D. 2001. Oak wilt. A potential threat to southern and
western oak forest. Journal of Forestry 99(5):4-11.
WOOD, J. D., B. O. Knapp, R. Muzika, M. C. Stambaugh and l. Gu.
2018. The importance of drought–pathogen interactions in
driving oak mortality events in the Ozark Border Region.
Environmental Research Letters. 13:1-11.
Este artículo es citado así:
Uribe-Salas, M. D., V. Rocha-Ramírez, R. Gregorio-Cipriano, S. P. Fernández-Pavía y D. Alvarado-Rosales. 2019. Declinamiento y
muerte de los encinos (Quercus spp.) en México, estado actual del conocimiento. TECNOCIENCIA Chihuahua 13(1):50-59.
DOI: https://doi.org/10.54167/tch.v13i1.325
MARÍA DOLORES URIBE-SALAS, VÍCTOR ROCHA-RAMÍREZ, ROSARIO GREGORIO-CIPRIANO, SYLVIA PATRICIA FERNÁNDEZ-PAVÍA Y DIONICIO ALVARADO-
ROSALES: Declinamiento y muerte de los encinos (Quercus spp.) en México, estado actual del conocimiento
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• Vol. XIII, Núm. 1 • Enero-Abril 2019 •
Resumen curricular del autor y coautores.
MARÍA DOLORES URIBE SALAS. Grado de licenciatura en 1990 por la Escuela de Biología de la Universidad Michoacana de San Nicolás de
Hidalgo. Maestría en Ciencias (Biología Experimental) en 1997 por la Facultad de Química de la Universidad de Guanajuato con la
tesis "Análisis Genético Molecular de Árboles de Encino Quercus". Doctorado en Ciencias Biológicas realizado en colaboración UMSNH-
CIEco, Universidad Nacional Autónoma de México, en el área de Ecología molecular en 2009 con la tesis "Variación morfológica y
estructura genética en poblaciones naturales de Quercus rugosa Née (Fagaceae) en México". En 2011 participó en el programa de
retención apoyada por el CONACyT. Desde 2012 labora en el Instituto de Investigaciones Agropecuarias y Forestales de la UMSNH
con la categoría de Académico Asociado C. Es Profesor con Perfil Deseable. Ha dirigido 5 tesis de licenciatura, participado en 4
comités de programas de maestría de la UMSNH, autora de 4 artículos científicos y uno de divulgación, más de 20 ponencias
nacionales e internacionales y 6 conferencias. Ha dirigido proyectos de investigación con apoyo interno en el área de Ecología de
Quercus, ha participado como revisor anónimo de proyecto de investigación externo y de artículo sometido en revista internacional
y ha formado parte de consejo consultivo para desarrollar políticas públicas para el cuidado de los bosques templados en Michoacán.
VÍCTOR ROCHA RAMÍREZ. Estudios de licenciatura en Biología Marina en la Universidad Autónoma de Baja California Sur (1981-1985).
Estudios de maestría en el Instituto de Investigación en Biología Experimental de la Facultad de Química de la Universidad de
Guanajuato (1990-1992). Doctorado en el Departamento de Ingeniería Genética de Plantas, CINVESTAV-IPN, Unidad Irapuato
(1993-2002). Fue profesor-investigador en la carrera de Biología Marina en la Universidad Autónoma de Baja California Sur
(1988-1990). Fue candidato a Investigador Nacional nombrado por el SNI (1997-2000). Actualmente trabaja como Técnico
Académico Titular "C" en el Instituto de Investigación en Ecosistemas y Sustentabilidad, UNAM-Campus Morelia. Ha impartido 24
cursos desde nivel licenciatura a doctorado. Ha dirigido 2 tesis de licenciatura, asesorado 2 tesis de doctorado, es reconocido en
agradecimientos en 40 tesis de licenciatura, maestría y doctorado. Revisor para la revista Biología Tropical/International Journal
and Conservation, evaluador de proyecto para la Vicerrectoría de Investigación, Universidad de Costa Rica. Posee 21 artículos en
revistas nacionales e internacionales en temas de taxonomía de algas marinas, transformación genética y expresión en hongos
filamentosos y estudios de genética de poblaciones de plantas domésticas y silvestres y otros organismos, utilizando marcadores
genético-moleculares. Ha participado con 20 ponencias en congresos y simposios nacionales e internacionales.
MARÍA DEL ROSARIO GREGORIO CIPRIANO. Egresada de la Facultad de Biología de la Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo
(UMSNH) en 2007. Obtuvo su título de Licenciatura en Biología en 2008. Obtuvo el grado de Maestra en Ciencias Biológicas por
parte del Programa Institucional de Maestría en Ciencias Biológicas de la UMSNH en 2011. Actualmente cursa el Programa de
Doctorado en Ciencias en el Instituto de Ecología A.C. (2017-2021). Su área de especialización es el estudio (taxonomía y sistemática)
de hongos patógenos de plantas de interés agrícola y ornamental. Es autora de 6 artículos científicos, 30 ponencias en congresos, 2
capítulos de libros científicos y un libro.
SYLVIA PATRICIA FERNÁNDEZ PAVÍA. Terminó su licenciatura en 1982, año en que le fue otorgado el título de Biólogo por la Facultad de
Ciencias de la Universidad Nacional Autónoma de México. Realizó su posgrado en el Estado de México donde obtuvo el grado de
Maestro en Ciencias en el área de Fitopatología en 1985 por el Colegio de Postgraduados (CP) y el grado de Doctor en Filosofía lo
obtuvo en 1997, en Las Cruces, Nuevo México en el área Agronomía por la Universidad Estatal de Nuevo México (NMSU). Realizó
dos estancias postdoctorales, una por NMSU y otra por la Universidad de Cornell. Laboró en el CP y en la Universidad de California
Riverside. Desde 2001 labora en Instituto de Investigaciones Agropecuarias y Forestales de la Universidad Michoacana de San
Nicolás de Hidalgo y posee la categoría de Profesor investigador titular C. Es miembro del Sistema Nacional de Investigadores
(candidato 1986-1989; Nivel I: 2005-2015, Nivel II: 2016-2019). Su área de especialización es el estudio de oomicetes y hongos
fitopatógenos. Ha dirigido 25 tesis que incluyen de licenciatura, maestría y doctorado. Es autora de 65 artículos científicos y de
divulgación, más de 100 ponencias en congresos, 1 libro y 3 capítulos de libro y ha dirigido 18 proyectos de investigación
financiados por fuentes internas y externas. Es editor adjunto de la Revista Mexicana de Fitopatología y ha sido árbitro de revistas
nacionales e internacionales. Actualmente es presidente de la Sociedad Mexicana de Fitopatología.
DIONICIO ALVARADO ROSALES. Terminó su licenciatura en 1985, año en que le fue otorgado el título de Ingeniero Agrónomo Especialista
en Bosques por la Universidad Autónoma Chapingo. Obtuvo el grado de Maestro en Ciencias en el área de Fitopatología en 1989 por
el Colegio de Postgraduados y el grado de Doctor en Filosofía también en el área de Fitopatología en 1996 por la Universidad de
Minnesota. Desde 1985 labora en el Colegio de Postgraduados, donde actualmente es Profesor Investigador Adjunto de tiempo
completo. Su área de especialización es la fitopatología forestal. Bajo su dirección se han concluido 6 tesis de doctorado y 9 de
maestría, ha participado como asesor en 22. Es autor de 25 artículos en revistas especializadas con arbitraje, 2 libros como editor
y 3 como autor, 2 capítulos de libro y más de 70 resúmenes o artículos en extenso en memorias de congresos. Ha participado como
responsable y/o colaborador en al menos 30 proyectos con financiamiento externo. Es árbitro de la Revista Ciencia Forestal desde
1999 y de la Revista Chapingo serie ciencias forestales y del ambiente. Ha participado en 29 estancias de investigación y cursos-
taller dentro de su área de investigación.
